Durante os anos 70, a Atari se destacou ao produzir dezenas de jogos para arcade. Tempo depois, Nolan Bushnell vendeu a empresa para a Warner, que tinha feito uma oferta irrecusável. Com o passar do tempo, houve um certo "choque" entre a nova direção e Nolan Bushnell por causa do modo diferente dele administrar a empresa, e também irritando os magnatas que tinham comprado a compainha. Isso culminou com Nolan Bushnell sendo despedido. O primeiro console foi o Atari VCS (Video Computer System), produzido em 1977. Seu preço era alto demais (em torno de 200 dólares), e uma sucessão de novos consoles foi lançado para tentar estabelecer uma fonte de renda segura, até que, em 1978, lançou o Atari 2600, de longe seu maior sucesso (e posteriormente o ícone da empresa). Novos consoles com mais recursos foram lançados posteriormente (como o Atari 5200, o portátil Lynx, e o mais recente Jaguar), mas nenhum chegou perto das marcas de venda alcançadas pelo 2600 durante os anos 80. Haviam centenas de empresas produzindo jogos (que chegavam aos milhares de títulos) para o 2600, entre elas a SEGA, a Coleco, e a Nintendo. As vendas começaram a cair nos Estados Unidos entre 1983 e 1984. No Brasil foi lançado em 1983 pela Gradiente e continuou como o vídeo game mais popular até o final da década, quando a SEGA entrou no mercado com o Master System. Ainda assim, é possível encontrar até hoje programadores e pequenas empresas produzindo novos jogos compatíveis com esse console.
O insucesso frente às grandes marcas surgidas à partir da "terceira geração" de video games de 8 bits causou problemas financeiros na Atari. No início dos anos 90, a companhia investiu no portátil Lynx, que não teve a mesma aceitação que o concorrente Game Boy, da Nintendo. Em 1993 lançou, em parceria com a IBM, o Jaguar, console de 64 bits, e o mais avançado de seu tempo. Mas a carência de jogos e o alto preço do aparelho fez com que as vendas nunca decolassem, sendo mais tarde eclipsado pela Nintendo com o Nintendo 64, bem como pela Sony, com o seu primeiro console, o PlayStation.
Ao longo dos anos 90, a inabilidade da Atari em acompanhar o mercado de consoles culminou com a venda de suas divisões para diversas empresas de informática, terminando com a venda da própria marca para a Infogrames em 2001. Desde então, esta empresa usa o nome e o logotipo original da Atari em seus produtos, e assim produziu jogos de sucesso, como a série Civilization.
